Tallinna Peeteli kogudus asutati 23. aprillil 1927 Tallinna Linnamisjoni ruumides toimunud koosolekul. 29. mail sai esimeseks õpetajaks Hermann Hansson, ühtlasi valiti kogudusele nõukogu. Jumalateenistusi peeti esialgu Rootsi-Mihkli kirikus, lühikest aega ka toomkirikus. Kui 1930. aastal kinkis koguduse liige Gotlib Luss kogudusele krundi aadressil Väike-Kalamaja 5 (praegu Kesk-Kalamaja), võttis nõukogu vastu otsuse, et tuleb hakata kiriku ehitamiseks raha koguma. Linnaehituslikel põhjustel ei saanud aga Väike-Kalamaja krundile kirikut ehitada.
1930ndate alguses pidas Peeteli kogudus viis aastat jumalateenistusi Pelgulinna palvemajas aadressil Tarabella (Timuti) 26, endise makaronivabriku hoones, mis oli aga kogudusele liiga väike. Maja hävis 1944. aastal pommitamise tagajärjel, praegu asub sellel kinnistul Kolde lasteaed.
1935. aastal sai kogudus linnalt maatüki Preesi tänaval ja tellis kiriku projekti arhitekt Viktor Reinhardtilt. Linnavalitsus soovis näha aga moodsamat arhitektuuri ning lükkas projekti tagasi. Kirik ehitati hoopis Eugen Sachariase (1906-2002) projekti järgi.
23. mail 1937 pühitses piiskoplik vikaar Hans Kubu ehituskrundi aadressil Preesi 5/7 ning 13. juunil panid praost Kubu ja koguduse õpetaja Roderich Bidderi pidulikult uuele kirikule nurgakivi. Töö edenes vahelduva eduga, rahapuudusel jäi ehitus korduvalt seisma. Peeteli kirik on valminud annetustest ning on arvatud, et see õnnestus tänu õpetaja Bidderi vaimujõule, kes kutsus inimesi ohvrimeelt üles näitama. Suurima annetuse tegi vabariigi president Konstantin Päts, kes annetas kiriku torni ehituseks 20 000 krooni. Koguduse kroonika on säilitanud loo lesknaisest, kes saunaraha arvelt kokku hoides annetas kiriku ehituseks 5 krooni.
1938. aasta neljandal advendil pühitses piiskop Hugo Bernhard Rahamägi vastvalminud Peeteli kiriku. Kirik oli hubane, moodsa lahendusega oli altarimaali asemel kiriku otsaseinas kolm vitraažakent. Kirikuhoone põhjaküljes paiknes ruumikas kogudusemaja, mille teisel korrusel asus õpetaja korter. Kiriku keldriruume kasutasid Pelgulinna noored.
Peeteli kirik on esimese iseseisvusaja jooksul Tallinnasse ehitatud kirikutest viimane - enne seda olid valminud Nõmme Saksa Lunastaja kirik (1932), Tallinna adventkirik (1923) ning õigeusukirikud Koplis (1936) ja Nõmmel (1923). Eugen Sacharias projekti järgi valmisid aga peale Peeteli kiriku veel Vennastekoguduse palvemaja Kaupmehe tänaval Tallinnas (1934) ning Tudulinna kirik Ida-Virumaal (1939).
1943. aasta 23. märtsil purunesid punaarmee pommirünnakus Peeteli kiriku vitraažaknad ning neid jäi asendama Niguliste kirikust pärit altarimaal. Nõukogude okupatsiooni ajal suutis kogudus vaatamata raskustele edasi tegutseda. 1941. aastal vahistati ja viidi Venemaale õpetaja Karl Tiit, kes suri seal järgmisel aastal. 1948. aastal viidi Venemaale õpetaja Adolf Horn, kes suri samuti vangistuses. Samal aastal Peeteli kirik riigistati, Tallinna töörahvasaadikute nõukogu elamute valitsus andis kiriku küll kogudusele kasutada, kuid hakkama tuli saada kirikule kehtestatud mitmekordse kütte- ja elektrihinnaga. 1952. aastal tähistas kogudus 25. aastapäeva, kirikul vahetati aknad ning koguduse organisti kohale asus Rolf Uusväli. 1950ndate lõpus osales igal jumalateenistustel keskmiselt 250 inimest, tegutsesid naiskoor, segakoor ja meeskvartett.
1962. aastal ühendati Tallinna Linna Töörahvasaadikute Nõukogu Täitevkomitee ja ENSV Ministrite Nõukogu otsusega Peeteli kogudus Tallinna Toomkogudusega ning Peeteli kirik anti kasutada Eesti Telefilmile. See oli üks vähestest kirikutest, mis Eestis nõukogude võimu ajal suleti. Koguduse juhatuse esimees ja õpetaja Mihkel Liikane keeldusid üleandmis-vastuvõtmisaktile alla kirjutamast.
Eesti Telefilm rajas Peeteli kirikusse võttepaviljoni ja filmistuudio ning kirikuhoone sees- ja välisilme muudeti tundmatuseni. Kiriku varad läksid osaliselt riigile, osaliselt tassiti laiali. Kaduma läksid kirikukell, orel, altar, kantsel ja pingid. Kiriku aknad müüriti kinni, koorirõdu eraldati kirikusaalist vaheseinaga, 1970. aastatel lõhuti ka tornikiiver. Kavas oli kirik ümber ehitada kinoks, kuid see plaan õnneks ei täitunud.
Taasiseseisvunud Eestis Eesti Telefilm hoonet enam ei vajanud ning andis halvas seisus kiriku tasuta kasutada EELK konsistooriumile. Täielikult oli amortiseerunud kütte- ja kanalisatsioonisüsteem ning lagunenud katus. Kaks aastat olid Peeteli kirikus EELK Diakooniakeskuse ruumid.
27. mail 1993 peeti Peeteli koguduse taasasutamiskoosolek. EELK Kirikukogu otsusega taastati Tallinna Peeteli koguduse kuuluvus EELK koguduste perre. 1994. aastal tagastas Eesti Televisioon Peeteli kiriku Peeteli kogudusele.
Jumalateenistusi hakati siin pidama taas 1993. aastal. Lühikest aega oli koguduse õpetaja Gustav Piir, seejärel Jaak Aus. Aastatel 1996 kuni 2016 oli koguduse õpetaja Avo Üprus, seejärel Alo Martinson. Aastatel 2008-2022 toimusid koguduses igal laupäeval ka venekeelsed jumalateenistused, kus teenisid Oleg Sevastjanov Narva Maarja kogudusest ja Eha Kraft Tallinna Püha Vaimu kogudusest.
Kirik renoveeriti aastatel 2005-2009 ning tööd jätkusid aastal 2018. Suvel 2005 võeti maha raske ja ohtlik kivikatus ning asendati plekk-katusega. 2006 lammutati Eesti Telefilmi ajal kirikusaali ehitatud vahelagi ning taastati võlvlagi. 21. novembril 2006 paigaldati kirikule tornikiiver - Peeteli kiriku torn oli kiivrita olnud kolm aastakümmet. Tornikiivri tõusu jälgisid Tallinna praost Gustav Piir ja linnapea Jüri Ratas, aga ka koguduse eakaim liige, 95-aastane Agnes Obrandt. Aastatel 2007-2009 renoveeriti hoone fassaad, torn, kirikusaal ning Härjapea tänava poolsem hoone välissein. 2011 restaureeriti küttesüsteem, 2012 kiriku kelder. 2014 paigaldati torni kirikukell. Vaniku tänava poolne välissein ja vahepeal uuesti lagunenud torn said renoveeritud aastal 2018.
Tänu suurele tööle, mis eri aegadel on tehtud ja tänu Tallinna kirikurenessansi programmile on täielikust restaureerimisest puudu vaid mõned üksikud sammud. Renoveerimist ootab kiriku trepikoda. Lammutamist ootab nõukogudeaegne juurdeehitus (garaaž) kiriku lääneseina küljes. See on aga eeltingimus koguduse suurele lootusele - et kinnimüüritud avaused altari taga saaksid kunagi taasasendatud vitraažidega.
23. detsembril 1997 avas kirikus uksed tänavalaste päevakeskus, 2000. aastast tegutseb kirikus Peeteli kiriku sotsiaalkeskus.
Peeteli koguduse õpetajad: 1927-1929 - Hermann Hansson 1929-1939 Roderich Bidder 1939-1941 - Karl Tiit 1942 - Konstantin Kütt 1942-1948 Adolf Horn 1948-1954 - Kaide Rätsep 1954-1962 - Mihkel Liikane
1993-1994 - Gustav Piir (hooldajaõpetaja) 1994-1995 - Jaak Aus 1996-2016 - Avo Üprus 2016-2019 - Alo Martinson 2019 - Jaan Tammsalu (hooldajaõpetaja) 2019-tänaseni - Aare Luup
Tarabella 26 maja sisevaade. 1930ndate alguses tegutses seal Peeteli kogudus. Praegu asub sellel kohal Kolde lasteaed.
Arhitekt Viktor Reinhardti esialgne Peeteli kiriku projekt, mille linnavalitsus tagasi lükkas.
Tallinna praost Hans Kubu ja Peeteli koguduse õpetaja Roderich Bidder 13. juunil 1937 Peeteli kirikule nurgakivi panemas.
Kiriku ehitus (1937)
Peeteli kiriku sisevaade 1930. aastate lõpus.
Peeteli kirik pärast valmimist 1938-39 talvel
Õpetaja Roderich Bidder altaris 1930ndate lõpus. Tema selja taga on selgelt näha vitraaže, mis purunesid punaarmee pommirünnakus 1943. aastal.
Katkise katusega ning ilma tornikiivrita Peeteli kirik 1993. aastal.
Kirikusaal 1995. aastal.
Vaade altari suunas aastal 1997. Sama altarilauda kasutati 1993. aastal Raekoja platsil paavst Johannes Paulus II missal.
